Les Hunters ont perdu la moitié de leurs armes anti-vampires et leur quartier général a été détruit. Leur chef, Kaien Kurosu, décide alors de fermer l'Académie Cross pour en faire le nouveau siège de la Guilde. Cependant, les vampires, privés de blood tablets, ont recommencé à attaquer des humains pour survivre. Combien de temps cette situation pourra-t-elle durer ?

Le combat de Zero et Yûki contre Kaname fait rage au Q.G. de la Guilde. Mais à présent qu'il a bu le sang de Sara, Zero doit aussi lutter contre son influence démoniaque. Entre-temps, l'ancêtre fondatrice qui a donné son coeur pour la création des armes anti-vampires se réveille... Quelle sera l'issue de cette bataille sans merci ?

Kaname a disparu et Yuki a pris sa place en tant que chef du clan Kuran. Afin de maintenir la paix fragile entre les humains et les vampires, elle décide de se rapprocher de la Guilde et propose de rouvrir la Night Class. Mais ses décisions n'ont pas l'air de plaire à tout le monde...

Yûki tente d'élucider le mystère entourant le suicide de Lord Ôri. Ses recherches la poussent à défier les ordres de son frère en quittant la sécurité de sa demeure. Blessée par un sang pur de la maison Tôma,elle est secourue par Zero. De son côté, Kaname lutte avec l'horrible vérité de ses origines...

Après avoir vaincu Rido, Zero a juré de tuer Yûki s'il la renvoyait. La jeune fille décide donc de quitter l'école avec Kaname. Leur départ et la dissolution du Sénat des Vampires marquent la fin de la Night Class. Quel destin le sort réserve-t-il aux anciens membres de l'Académie Cross ?

Yûki est bouleversée suite à la révélation de ses origines et du lien qui l'unit Kaname. Mais un nouveau danger guette l'Académie Cross. Zero va devoir s'allier à ses ennemis afin de protéger les humains et celle qui trouble son coeur...

Alors que les vacances se terminent, Yûki tente de se souvenir de sa vie avant son arrivée à l'école. Afin de retarder sa transformation, Zero accepte de boire le sang de Kaname. Mais une nouvelle menace semble peser sur l'Académie Cross.

Shizuka Hiô, celle qui avait assassiné la famille de Zero et fait de lui un vampire, est morte, anéantissant l'espoir du jeune homme de ne pas devenir un monstre assoiffé de sang. Kaname, son véritable assassin, tente de rejeter la faute sur Zero. En effet, le meurtre d'un sang pur étant un acte interdit par le Sénat des Vampires et punissable de mort.

Zero demande à Yuki de rester loin de Maria Kurenai, la nouvelle élève de la Night Class, mais sans lui donner d'explications. Kaname est, lui aussi, méfiant et envoie Takuma surveiller Maria. Qui est donc cette singulière jeune fille ?

Dans le collège Cross, étudiants humains et vampires cohabitent secrètement. Yuki, avec l'énigmatique Zero, doit s'assurer que cette cohabitation reste pacifiste. La jeune fille souhaite un futur dans lequel Hommes et vampires puissent coexister sans se combattre. Une conviction dictée aussi par les sentiments qu'elle éprouve pour le noble Kaname, le chef charismatique des vampires du collège. Un garçon qui, un jour, lui a sauvé la vie...